Potrzeba budowy nowej świątyni dla staromiejskiej gminy ewangelickiej w Toruniu zrodziła się w wyniku następstw rozruchów religijnych (znanych jako tumult toruński) między katolikami a protestantami, jakie wybuchły w mieście w lipcu 1724 roku. W ramach sankcji karnych gmina ewangelicka pozbawiona została swej głównej dotąd świątyni - dawnego kościoła franciszkańskiego pw. Najświętszej Marii Panny i nabożeństwa odprawiano w ciasnej sali Dworu Artusa.

Po zebraniu funduszy w kraju i za granicą, w tym na terenie Niemiec, dokąd w tym celu udał się osobiście senior duchowieństwa toruńskiego ks. Krzysztof Henryk Andrzej Geret Rada Miasta rozpisała konkurs na opracowanie projektu nowej świątyni, w wyniku którego w 1741 roku wybrano ostatecznie pracę drezdeńskiego architekta Andreasa Adama zwanego Bähr. Prace budowlane rozpoczęto dwa lata później, szybko jednak zostały one przerwane w wyniku niesprzyjającej sytuacji polityczno-społecznej, budowa świątyni poczęła bowiem budzić sprzeciw w szerszych kołach radykalnego obozu katolickiego - katolicy traktowali kwestię powstania nowej świątyni luterańskiej jako złamanie sankcji karnych nałożonych na Toruń po tumulcie. Na tej podstawie król August III 11 czerwca 1743 roku wydał zakaz budowy kościoła, bojąc się wybuchu nowych starć na tle religijnym. W 1754 roku królewską decyzją zezwolono na wykorzystanie istniejących już fundamentów świątyni, w celu wzniesienia domu modlitwy. Budynek ten nie mógł jednak przypominać kościoła, a jedynie skromną kamienicę mieszczańską. Jako że twórca poprzedniej koncepcji architektonicznej świątyni już nie żył, powstała potrzeba znalezienia nowego architekta. Został nim młody, wówczas 26-letni, budowniczy - pochodzący z Torunia Efraim Schroeger. Opracowany przez niego projekt zatwierdzono w 1755 roku, już 18 lipca 1756 roku nastąpiło uroczyste poświęcenie kościoła. Pracami budowlanymi kierował August Konrad Hoffmann. Ponieważ w międzyczasie wyczerpały się fundusze, przeprowadzono kwestę w Gdańsku, Elblągu, Malborku i w Grudziądzu, a ponieważ nie wystarczała, na dwuletnią kwestę zagraniczną (w latach 1755-1757) do państw Europy Zachodniej udał się Samuel Luther Geret.

Oprócz nabożeństw w języku niemieckim, do 1797 roku odbywały się także polskie. W postaci bezwieżowego domu modlitwy budowla dotrwała do schyłku XIX wieku. Wprawdzie w 1856 roku powołano do życia Towarzystwo Budowy Wieży, jednak zbiórka szła dość opieszale i dopiero w 1891 roku Berlińskie Towarzystwo Architektów rozpisało konkurs, na którym wybrano neobarokowy projekt Hugona Hartunga i Carla Schäfera. Ostatecznie wieżę wzniesiono w latach 1897-1899 według projektu Hartunga.

Podczas II wojny światowej Niemcy planowali wyburzyć wieżę kościoła, w ramach prac nad budową Kulturhaus (Centrum Kultury).

W 1945 roku kościół zajął bez żadnego tytułu prawnego zakon jezuitów. Po zabezpieczeniu i częściowym uporządkowaniu zdewastowanej świątyni, 8 czerwca odbyło się poświęcenie kościoła. Tego samego dnia zmieniono wezwanie na Ducha Świętego. Dopiero w maju 1989 roku kościół wraz z budynkiem duszpasterstwa władze PRL przyznały kościół na własność jezuitom.

28 maja 2023 roku bp Wiesław Śmigiel dokonał poświęcenia kościoła św. Ducha Świętego.